No hay constancia de cuándo se empezó a jugar al golf en los terrenos que hoy forman el Old Course. El primer documento escrito que se tiene es una licencia concedida en 1552 que permitía a la comunidad criar conejos en los links y «jugar al golf, futball, schuteing… y otros tipos de pasatiempos». El primer registro del juego del golf en el Old Course data de 1574, lo que convertiría este campo en el quinto links más antiguo de los situados en Escocia. Sin embargo, documentos datados durante el reinado de Jacobo IV de Escocia demuestran que compró terrenos en St. Andrews en 1506, sólo cuatro años después de que adquiriera otros terrenos en Perth, lo que indicaría que el Old Course es significativamente más antiguo de lo que las pruebas escritas demuestran.
Una de las características principales del Old Course son sus inmensos greens dobles, donde siete de ellos son compartidos por dos hoyos distintos; de hecho, solamente los hoyos 1, 9, 17 y 18 tienen un green único. Otra característica única es que el recorrido puede hacerse en el sentido de las agujas del reloj, o en sentido contrario. Actualmente, el método usual de juego es en sentido contrario a las agujas del reloj, aunque un día al año se permite jugar en el otro sentido. Otro elemento diferenciador del Old Course es que se cierra los domingos para permitir que el campo «descanse»; de hecho, el recorrido se transforma los domingos en un enorme parque para el disfrute de los habitantes del pueblo, donde pueden pasear, ir de picnic o simplemente, contemplar el paisaje. Como norma general, sólo está permitido jugar al golf dos domingos al año: el último día del Dunhill Links Championship y el día final del Abierto Británico.
